Hillenkoetter naît le à Saint-Louis (Missouri). En 1919 il est diplômé de l'Académie Navale (promotion en ).
En tant qu'Attaché Naval Adjoint, il effectue divers séjours en France de en , en , en sous le régime de Vichy. De en , il est Officier Responsable du Renseignement, sous les ordres du Commandant en Chef de la Zone de l'Océan Pacifique, l'amiral Chester W. Nimitz. Il est par la suite nommé contre-amiral, le . Il effectue un dernier séjour en France de en .
le , il est nommé DCI par Harry S. Truman et prête serment le . Il devient ainsi le premier directeur "officiel" de la CIA.
le , il émet un mémo (authenticité non confirmée) au sujet des appareils discoïdaux observés à proximité des installations militaires dans l'état du Nouveau-Mexique. Il y est indiqué :
Suite aux récents événements mondiaux et problèmes de sécurité intérieure au sein du Commissariat à l'Energie Atomique, les rapports de renseignement concernant ce que l'on appelle "Soucoupes Volantes" et l'intrusion d'appareil inconnu au-dessus des installations de défense les plus secrètes, un projet classifié est justifié. Le National Security Act de en établit une Agence Centrale de Renseignement sous le Conseil National de Sécurité. Lorsque le Directeur de la Centrale de Renseignement assume ses responsabilités officielles, l'Autorité Nationale de Renseignement est abolie et les dossiers concernant les observations d'appareils non-identifiés, le personnel et les fonds du Groupe Central de Renseignement seront transférés à l'Agence.
La récupération d'un appareil planiforme non-identifié dans l'état du Nouveau-Mexique le le , 10 miles au nord-ouest de Oscurs Peak, et un champ de débris à 75 miles au nord-ouest du 509ᵉ Group de Bombardement Atomique, Roswell Army Air Field, est confirmée. La capture subséquente d'un autre appareil semblable 30 miles à l'est de l'Alamogordo Army Air Field de l'Army le , a convaincu le S-2 de l'Army Air Field, le G-2 de l'Army et le CNI et la Navy, que l'appareil et la carcasse ne sont pas de fabrication US.
Jusqu'à ce qu'une directive claire du Président soit émise, il ne peut y avoir d'examen scientifique coordonné des objets en question. Actuellement, le matériel principal est conservé dans les installations de hangar du Laboratoire de Recherche Navale au Centre d'Essais de White Sands, les installations de la Base de Sandia (Projet des Armes Spéciales des Forces Armées) à Alamogordo AAF, et les installations de Recherche Aéro-Médicale de Randolf Field, Texas.
Les scientifiques chercheurs du Centre de Recherche et Développement de l'Air Force, à Wright Field, exploitent leurs installations d'essais et un nouveau laboratoire biologique dans un programme d'étude en cours. Les bureaux du JRDB, FBI et du Département d'État assistent le JIC dans l'acquisition de renseignement depuis le MI5 et MI6 sur de possibles essais de recherche et développement concernant des appareils/missiles de reconnaissance à longue portée.
C'est cette même année qu'il aurait intégré un groupe supposé d'étude sur les ovnis, le MJ-12. Il est effectivement décrit dans les documents MJ comme auteur du document et membre du groupe.
le , il quitte ses fonctions à la CIA pour retourner à la Navy en tant que commandant de la Division de Croiseurs 1, au sein de la Force de Croiseurs-Destroyers de la flotte du Pacifique, jusque en . en il est promu Vice Amiral le , puis Inspecteur Général de la Navy le .
le , il quitte la Navy et rentre au conseil d'administration du NICAP, à côté d'autres personnes ayant appartenu à l'armée, et ayant même, pour certains, travaillé sur les ovnis. Il prend position en faveur des ovnis dans le bulletin de l'association.
le , Hillenkoetter déclare au congrès :
Il est temps de dire la vérité... En fait, des officiers de haut-rang de l'Air Force sont relativement préoccupés par les ovnis. Mais en raison du secret officiel et du ridicule, beaucoup de citoyens sont amenés à croire que les objets volants inconnus sont des balivernes.... Je recommande vivement une action du Congrès afin de réduire les dangers pouvant émaner du secret touchant les objets volants non identifiés.
Début 1961 cependant, il quitte le NICAP, considérant que le groupe a dégénéré
d'une organisation cherchant honnêtement à trouver quelque chose de défini sur les inconnues possibles, en un corps
se querellant avec les personnalités.
le , Donald H. Menzel écrit à Hillenkoetter pour lui communiquer son livre. Le le , Hillenkoetter lui répond pour l'en féliciter.